主人公・奥村燐とその双子の弟・雪男は、神父・藤本獅郎に育てられ、修道院で暮らしていた。中学卒業から間もないある日、燐は「悪魔」の存在を知る。燐は悪魔の王「魔神(サタン)」が人間に産ませた息子であり、その力を継いでいた。祓魔師(エクソシスト)の獅郎は、この世界には人間の住む「物質界(アッシャー)」と悪魔の棲む「虚無界(ゲヘナ)」があること、悪魔は「物質界」の物質に憑依して人間に干渉してくることを告げる。
サタンは、獅郎に憑依することで燐の前に現れ、彼を「虚無界」へ連れ去ろうとする。燐は、獅郎から渡された、自らの悪魔の力を封印していた降魔剣「倶利伽羅」を抜く。そして、サタンの力である青い炎を解き放ち、かろうじて撃退に成功する。だが、サタンに体を乗っ取られた獅郎は、サタンから燐を守るために戦い、命を落とす。
獅郎の葬儀で、獅郎の友人にして「正十字騎士團」の祓魔師メフィスト・フェレスが、燐を◯しに現れる。そこで燐は、獅郎の仇であるサタンを倒すべく、祓魔師になることを宣言する。メフィストは燐を受け入れ、名門私立「正十字学園」に入学させた。燐は学園内に設けられた祓魔師養成機関「祓魔塾」へ入り、既に祓魔師として活動していた雪男の指導のもと、同じく祓魔師を志す仲間たちと共に学んでいく。
・・・
運命と対峙する霧隠シュラのエピソードや、正十字騎士團の闇が浮かび上がる「雪ノ果篇」。
奥村燐・雪男の出生の秘密――〝青い夜〟の真実に迫る「終夜篇」。
物語はいよいよ「青の祓魔師」の核心を暴き出す――
突然姿を消したシュラを捜索するため、
燐と雪男は兄弟ふたりで青森・永久蛇湖へ向かう。
ここは、シュラの出身地――
かつて獅郎が彼女を保護した場所だった。
捜索を進める中、燐と雪男は、シュラに待ち受ける定めを知る。
一方、正十字騎士團日本支部にやってきた
四大騎士(アークナイト)のひとり・ライトニングは、
イルミナティについての調査を開始する。
全ては「青い夜」から始まった――
そう推測するライトニングは、徐々に騎士團の暗部へ足を踏み入れることとなる……。
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